Асикага Такаудзи принял титул сёгуна и основал свою резиденцию в Муромати, одном из районов Киото. Гражданские войны во многом способствовали укреплению позиций и независимости самураев, которые отняли часть земель у буддийских общин и у семей из придворного круга. Многие создали на местах крупные поместья, и к концу века некоторые правители провинций (сюго-даймё) могли уже безбоязненно игнорировать приказы сёгуна.

В середине 15 в. группа крупных семейств, в том числе и находившиеся в родстве с Асикага, контролировали большинство важнейших учреждений в администрации сёгуна. В 1467 спор о престолонаследии ускорил начало схватки за власть, продолжавшейся с небольшими перерывами вплоть до 1573, когда был изгнан последний из Асикага.

Гражданская война не помешала вызреванию предпосылок для экономического и культурного развития. В сельском хозяйстве постоянное увеличение площади обрабатываемых земель, улучшение качества семенного фонда и распространение ирригации привели к расширению производства, что способствовало прогрессу сельских ремесел и торговли. К 15 в. были созданы постоянные рынки, часто возникавшие вблизи монастырей и храмов. В дальнейшем ремесленники и купцы все более специализировались в своих занятиях и часто объединялись в гильдии (дза). Внутренняя торговля испытывала подъем, в значительной мере благодаря каботажному судоходству.

Экономические связи с Китаем так и не были восстановлены после нашествий монголов. Даже приход к власти династии Мин в 1368 не принес в этом плане реальных улучшений из-за недовольства, вызванного набегами японцев на побережье Китая и Кореи. Тем не менее в 1401 третий сёгун Асикага по имени Ёсимицу направил послания с выражением почтения китайскому императору, которые привели к обмену представительствами. Последние стали посредниками в торговле, которая приобрела важное экономическое значение. Такие японские товары, как мечи и медная руда, обменивались на китайский шелк, фарфор и монеты. Торговые отношения были прерваны лишь в 1549, когда появились португальцы, предложившие альтернативу прямым китайско-японским связям.

Среди тех, кто настаивал на продолжении торговли с Китаем, были буддийские монахи из секты дзэн, стремившиеся восстановить контакты с дзэнскими (чаньскими) монастырями в Китае. Некоторые из этих священнослужителей сопровождали миссии за границу, выступая в качестве посланников и переводчиков. Японцы заимствовали в Китае стиль пейзажной живописи времен сунской династии, одним из ярких представителей которого является художник Сэссю (1420–1506). Дзэнские идеи использовались и в чайной церемонии, и в ландшафтном садоводстве. В тот период были созданы многие наиболее знаменитые сады Киото. С того же времени ведут отсчет замечательные архитектурные сооружения: Кинкакудзи, или Золотой храм (1394, восстановлен в 1955), и Гинкакудзи, или Серебряный храм (1479). Эта эпоха стала свидетелем развития классической драмы в жанре ноо благодаря таланту Сэами (1363–1443).